Bakterielle Arsen-Kanalproteine sind die Vorläufer effizienter Bor-Nährstoff Transporter in Pflanzen

Bakterielle Arsen-Entgiftungs-Transportproteine stellen die evolutio-nären Vorläufer von für Pflanzen essentielle Bor und Silizium Nährstoff-Aufnahme-Proteine dar. G.P. Bienert/IPK

Kurze Wurzeln, spröde Äste, schlechte Fruchtbarkeit – dies sind einige der Symptome, welche als Folgen von Bor-Mangel in Pflanzen auftreten können. Dank der Transportproteine „Nodulin26-like-intrinsic-proteins” (NIPs), können Samenpflanzen diesen essenziellen Mikronährstoff effizient aufnehmen und verteilen. Jedoch besaßen Pflanzen diese Möglichkeit nicht schon immer.

Eine internationale Kooperation von Forschern hat nun aufgedeckt, dass der evolutionäre Ursprung von NIPs in genetisch kodierten Arsen-Entgiftungseinheiten von Bakterien liegt.

Mit Hilfe des horizontalen Gentransfers wurde ein Gen, welches eine wichtige Rolle in der Arsen-Entgiftung von Bakterien spielt, in das Genom von Landpflanzen integriert.

Im Verlaufe der Evolution veränderte sich dieses Gen zum weiteren Vorteil für Pflanzen und kodiert nun für Proteine, welche die Halbmetall-Nährstoff-Funktionstransportfähigkeiten von NIPs in höheren Pflanzen besitzen.

Die Mehrheit essenzieller Mikronährstoffe in Pflanzen – wie Kupfer, Eisen und Zink – sind Metalle. Die zwei Halbmetalle Bor und Silizium sind lebensnotwendig bzw. höchst vorteilhaft für die Entwicklung von Samenpflanzen. Für viele andere Organismen, von der Bakterie bis zum Menschen, einschließlich der niederen Pflanzen, sind diese Halbmetalle weniger wichtig.

Beide ‚Mikronährstoffe’ tragen zur korrekten Ausbildung und Elastizität von Zellwänden in Gefäßpflanzen bei und unterstützen die Pathogenabwehr und allgemeine Stresstoleranz. Eine weitere gemeinsame Eigenschaft dieser Halbmetalle ist, dass sie in Samenpflanzen, zu denen alle unsere wichtigsten Grundnahrungsmittel produzierenden Nutzpflanzen gehören, mit Hilfe von Nodulin26-like-intrinsic Kanalproteinen (NIPs) aufgenommen und innerhalb der Pflanze verteilt werden.

NIPs sind höchst konservierte Proteine und werden in Pflanzen, nicht aber in anderen Eukaryoten gefunden. Sie gehören zu der Kanalprotein Superfamilie der Aquaporine, welche ungeladene Moleküle, wie Wasser, Wasserstoffperoxid, Glyzerin, Ammoniak sowie Halbmetalle transportieren. Bis vor kurzem war der Ursprung der Transport-Selektivität von pflanzlichen NIPs und deren ursprüngliche Funktionen unbekannt.

Durch die Kombination von Sequenzanalysen, phylogenetischen und genetischen Analysen ist es einer internationalen Gruppe von Forschern nun gelungen, den evolutionär-funktionellen Ursprung pflanzlicher NIPs aufzudecken.

Unter der Leitung von Dr. Gerd Patrick Bienert von der Emmy Noether-Forschungsgruppe „Metalloid-Transport“ des Leibniz-Instituts für Pflanzengenetik und Kulturpflanzenforschung (IPK) in Gatersleben, zeigten die Forscher, dass sich die Proteingruppe der pflanzliche NIPs aus einem bakteriellen Arsen-transportierenden AqpN-Aquaporin gebildet hat, nachdem dieses durch einen horizontalen Gentransfer einer vermutlich charophytischen Alge in das Genom übertragen wurde.

Der besagte bakterielle Vorfahre aller pflanzlichen NIPs war vermutlich in einem Arsen Resistenz Operon platziert und detoxifizierte arsenige Säure durch effizienten Export aus den Bakterien heraus.
So wie Bor und Silizium ist auch Arsen ein Halbmetall. Vergleicht man Borsäure, Kieselsäure und arsenige Säure, die von Aquaporinen transportierten Halbmetall Spezies, so sieht man, dass sich diese in Hinblick auf ihre physiko-chemischen und sterischen Eigenschaften, welche für den Transport durch ein Aquaporin essentiell sind, stark ähneln.

Den Forschern gelang es, NIPs in evolutionär niedrigen Pflanzen, wie Algen, Moose und Farne, zu identifizieren, welche den ursprünglichen bakteriellen Proteinen auf Ebene ihrer Transportselektionsbarrieren sehr ähnlich sind. Interessanterweise sind diese ursprünglichen NIPs, sowie ihre bakteriellen Vorfahren, nahezu Wasser- und Silizium-undurchlässig, transportierten jedoch Arsen und Bor.

Mit der Hilfe einer Mutantenanalyse zeigten die Forscher, dass während der Evolution der Landpflanzen eine Veränderung der funktionellen Selektivität von NIPs stattgefunden hatte. Transportproteine, welche ursprünglich bakterielle Arsen-Ausflusskanäle waren, verwandelten sich im Laufe der Zeit zu essenziellen Aufnahme-Kanälen wichtiger Nährstoffe, welche wir in unseren modernen Samenpflanzen finden.

Die von den Forschern publizierten Ergebnisse erklären auch die Tatsache, warum Nutzpflanzen, welchen einen hohen Bedarf an Bor oder Silizium haben, wie z.B. Reis, oft sehr hohe giftige Arsenmengen beinhalten, wenn diese auf Arsen-reichen Böden wachsen:

Die ursprüngliche bakterielle Kanal-Eigenschaft, nämlich Arsen zu transportieren, ist den heutigen Nutzpflanzen-NIPs noch immer zu eigen. Dies führt dazu, dass auf Arsen-haltigen Böden Arsen ungewollt durch NIPs aufgenommen wird, während sie gleichzeitig ihrer eigentlichen Aufgabe nachkommen, nämlich Bor und Silizium effektiv aufzunehmen und innerhalb der Pflanze zu verteilen.

„Dennoch wären unsere modernen Nutzpflanzen ohne den Besitz eines ursprünglichen bakteriellen Arsen-Detoxifizierungs-Kanals nicht in der Lage, effizienten Bor oder Silizium Transport zu regulieren und landwirtschaftlich relevante Ernteerträge wären vermutlich nicht ansatzweise so hoch“, beschreibt Dr. Bienert die Bedeutung der Erkenntnisse.

Bor-Mangel in der Landwirtschaft und im Gartenbau führt zu Ertrags-Verlusten. Dies ist einer der Gründe, weswegen die Forscher in der „Metalloid-Transport“-Gruppe die Mechanismen, welche die Bor-Ernährung in Pflanzen regulieren, weiterhin untersuchen werden – mit dem Ziel, die Nutzung von Bor im Feld zu optimieren und Pflanzen mit einer verbesserten Bor-Effizienz zu züchten.

Erläuternde Legende zur Abbildung:
Bakterien besitzen Arsen Resistenz (ars) Operons, welche die Entgiftung und den Export von Arsen (As) regulieren. Einige Bakterien besitzen ein aqpN-Aquaporin-Gen in ihrem ars-Operon, das den Ausstrom von As (III)-Spezies erleichtert. Arsenat [As (V)] gelangt über Phosphattransporter in Bakterien. Die Transkription von arsR wird durch As (V) induziert und das in der Folge gebildete Protein ArsR reguliert seinerseits die Expression von aqpN und arsC.

Der chemische Gradient, der benötigt wird um einen As-Ausfluss durch AqpNs zu gewährleisten, wird durch die katalytische Reduktion von As (V) zu As (III) durch das Enzym Arsenatreduktase (ArsC) aufrechterhalten. Ein aqpN-Gen wurde wahrscheinlich durch einen horizontalen Gentransfer auf charophytische Algen übertragen.

In der Folge entwickelten sich aus diesen Kanalproteinen vom AQPN-Typ die sogenannten „Nodulin 26-like Intrinsic Proteins“ (NIPs), welche für die Aufnahme und Translokation der Nährstoffe Silizium (Si) und Bor (B) in Samenpflanzen unerlässlich sind. Die Entstehung von vaskulären Pflanzen ging sowohl mit dem erhöhten Bedarf für die Nährstoffe Si und B einher, als auch mit strukturellen Veränderungen der NIP-Kanalproteine, welche dazu führten, dass B- und Si-Transport effizient reguliert werden konnte.

Dr. Gerd Patrick Bienert
Leibniz-Institut für Pflanzengenetik und Kulturpflanzenforschung (IPK) Gatersleben
Tel.: +49 39482 5385,
E-Mail: bienert@ipk-gatersleben.de

Benjamin Pommerrenig et al. (2019), Functional evolution of Nodulin26‐like Intrinsic Proteins: From bacterial arsenic detoxification to plant nutrient transport. New Phytologist. DOI: https://doi.org/10.1111/nph.16217

Abbildung (zur freien Verwendung):
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